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Insémination traumatique

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Accouplement particulier des punaises de lit #

Cette forme d’insémination est rare mais a été retenue au cours de l’évolution, notamment chez les invertébrés tels que les Acanthocéphales ou certains Oxyures (Chabaud et al., 1983). L’insémination ne s’effectue pas par introduction du sperme dans les voies génitales de la femelle, mais par injection de celui-ci en perçant la cuticule abdominale soit directement dans l’hémocœle, soit dans des organes secondairement développés à cet effet et sans liaison avec les voies génitales, qui ne sont atteintes qu’ultérieurement. On réserve à ces phénomènes le nom d’insémination extragénitale traumatique étudié par Carayon en 1966 chez les Cimicidés et certaines familles voisines des punaises (fig. 46 et 47).

Cette pratique est lourde de conséquences : la copulation avec de multiples partenaires diminue l’espérance de vie des femelles de 24 à 30 %.

Intérêt de l’insémination extragénitale traumatique

L’apparition d’un tel procédé d’insémination au sein de l’évolution est assez obscure : une des hypothèses est qu’il s’agit d’une façon pour les mâles de s’accoupler en surmontant la résistance des femelles avant l’accouplement (Siva-Jothy et Stutt, 2003).

Cette forme d’accouplement et d’insémination a été étudiée de façon extrêmement détaillée chez Cimex lectularius par Carayon à partir des années 1950.

Selon Stutt et Siva-Jothy (2001), les mâles bénéficient de multiples inséminations en raison de la préséance du dernier mâle ayant inséminé la femelle (le sperme du dernier mâle à inséminer une femelle a plus de chance de fertiliser ses œufs)

Les femelles par contre, à la suite de multiples inséminations, subissent une réduction non négligeable de leur espérance de vie (Morrow et Arnqvist, 2003, Reinhardt et al., 2003) et de leur fertilité si l’insémination a lieu en dehors du système reproducteur paragénital (Morrow et Arnqvist, 2003).

Les femelles à jeun montrent un comportement particulier qui peut être interprété comme une « posture de refus » envers de potentiels partenaires. Elles contractent leur abdomen de façon à empêcher tout accès au mâle (fig. 48). Cependant, les mâles semblent être attirés par les femelles ayant très récemment pris un repas sanguin et qui après ne sont pas capables d’accomplir cette posture (Siva-Jothy, 2006). De la même façon, un mâle tout récemment gorgé ne sera pas capable de monter une femelle, ne pouvant pas se plier sous elle.

Figure 48 : Deux vues postérieures de la « posture de refus » des femelles adultes de Cimex lectularius à jeun (a gauche) et photographies d’adultes de Cimex lectularius après engorgement (Siva-Jothy, 2006). Gauche : (a) : la femelle contracte son abdomen du côté de l’ectospermalège contre le substrat, le rendant de ce fait inaccessible pour les mâles : le même comportement en utilisant la paroi des refuges ; Droite : (a) : Cimex lectularius femelle gorgée ; (b) : Cimex lectularius mâle gorgé.

Après la monte, le mâle se plie contre sa partenaire et sonde l’abdomen avec son paramère qui possède des chémorécepteurs. Ce n’est qu’après cette séquence qu’il décide de copuler ou d’abandonner (Ryne, 2009).

D’après Siva et Jothy (2002), c’est grâce au « goût » de sperme qu’ils décident alors d’arrêter l’accouplement et diminuent le volume de leur éjaculat déversé (fig. 49) (Rolff et Siva-Jothy, 2002).

Qu’est-ce qui attire les mâles lors de la copulation ?

La copulation est étroitement associée à la prise de nourriture chez ces insectes puisque se gorger de sang est l’élément qui permet une augmentation de la taille du corps et que les mâles sont attirés par tout ce qui est large pour satisfaire leurs envies sexuelles (Reinhardt et Siva-Jothy, 2007).

Le mâle ne cherche pas un partenaire sur de longues distances, il monte tout congénère récemment gorgé à proximité, qu’il soit mâle ou femelle.

Siva et Jothy en 2006 l’ont prouvé par des expériences provoquant une distension abdominale réelle (par la prise d’un repas sanguin) ou artificielle (air) dont les résultats sont schématisés sur la figure 50.

Figure 50 : Schématisation des expériences d’accouplement lié à la distension abdominale des femelles après repas sanguin ou distension artificielle (Siva et Jothy, 2006). Les mâles sont attirés par toute distension abdominale réelle ou artificielle.

Les femelles ont-elles à leur disposition d’autres techniques pour éviter l’accouplement des mâles ?

Les femelles doivent absolument se nourrir, ce qui signifie qu’il y aura toujours des périodes où celles-ci ne pourront pas refuser l’accouplement. Les mâles exploitent cette situation et l’emportent sur la résistance des femelles (Reinhardt et al., 2009)

Les « punaises de lit » sur le terrain ont toujours été trouvées avec un sex ratio de 1 (Johnson, 1941, Stutt et Siva-Jothy, 2001), qui apparaît dans les groupes de tous âges, à jeûn ou non (Usinger, 1966), s’étant accouplés ou non.(Johnson, 1941 ; Reinhardt et Siva-Jothy, 2007).

Il a été présumé que les femelles ne peuvent pas éviter les mâles et les lésions causées par les multiples inséminations traumatiques parce que le sex-ratio n’est pas biaisé en faveur des femelles au départ (Reinhardt et Siva-Jothy, 2007).

Pfiester en 2007 et 2009 a tenté de savoir si les femelles pouvaient résoudre les conflits sexuels en étudiant les comportements de dispersion ou de regroupement.

En plaçant des femelles venant de prendre un repas de sang dans des arènes avec différents sex-ratio et densités, cette équipe a observé que les femelles sont les championnes de la dissémination puisqu’elles quittent le groupe avec un taux bien plus élevé que les mâles au fur et à mesure que la population se densifie

Cette dispersion des femelles se produit après au moins un accouplement et les femelles sont capables de déposer des œufs loin des centres de population où les juvéniles peuvent commencer à former de nouveaux groupes avec les femelles. En plus d’augmenter les chances de survie et de reproduction individuelles des femelles, cette capacité de dispersion des femelles hors des groupes en réponse à l’insémination traumatique est également bénéfique à la population dans son ensemble en tant que mécanisme permettant la découverte et l’exploitation de nouveaux milieux et ressources et évitant la surexploitation d’un hôte (fig. 51).

Figure 51 : Représentation schématique des travaux de Pfiester permettant de comprendre la résolution des conflits au sein des groupes de punaises de lit grâce à la dispersion des femelles (Pfiester et al., 2009).

Les femelles n’évitent pas seulement les mâles par leur technique de dispersion mais aussi en recherchant des refuges composés de groupes de femelles ou de juvéniles.

Ainsi les mâles sont bien moins prompts à localiser les femelles car celles-ci ne produisent pas de phéromones d’agrégation (Siljander et al., 2007).

Cependant les femelles peuvent toujours potentiellement localiser les mâles lorsqu’elles doivent s’accoupler car ces derniers déposent sur leur passage cette fameuse phéromone (Siljander et al., 2007).

Les groupes de femelles ou de juvéniles persistent car les femelles ne se mettent pas en danger les unes les autres ce qui leur évite une perte en eau trop importante (Benoit et al., 2007) et une meilleure protection vis-à-vis des multiples inséminations traumatiques.

Les mâles retrouvés seuls dans les groupes se mettent progressivement à les quitter en vue de s’accoupler avec des femelles puis rejoignent ces refuges.

Si de multiples inséminations traumatiques sont inévitables (Reinhardt et Siva-Jothy, 2007), alors les femelles devraient avoir une réduction majeure de leur espérance de vie (Stutt et Siva-Jothy, 2001) et les groupes de punaises devraient être essentiellement composés de mâles.

Cependant les sex ratios égaux à 1 sont conservés dans la nature et l’espérance de vie des mâles et des femelles est à peu près identique (Usinger, 1966).

Lorsque les femelles quittent les groupes et se dispersent pour éviter les mâles, elles évitent les effets de multiples lésions traumatiques, vivent de ce fait plus longtemps et obligent les mâles à chercher leurs refuges et de ce fait à exploiter de nouveaux milieux.

Particularités morphologiques et physiologiques des femelles de Cimex lectularius liées à la pratique de l’insémination extragénitale traumatique #

En relation avec cette insémination traumatique, des adaptations morphologiques et physiologiques se sont développées au cours de l’Évolution. En particulier un système reproducteur paragénital (le spermalège), qui consiste en une modification de la paroi abdominale dans la région percée lors de l’accouplement (l’ectospermalège) et une poche interne reliée à la paroi de l’ectospermalège qui reçoit le sperme (le mésospermalège). Chez les Cimex, le mésospermalège est une sorte de sac très bien développé et la zone percée lors de l’accouplement l’est dans une zone très localisée (fig. 52).

Le spermalège et l’ectospermalège

Le système paragénital des Cimex comprend un ectospermalège localisé, soit sur la membrane V-VI du côté ventral droit, soit sur le bord antérieur ventral de VI recouvert par V, également à droite ; il s’agit d’une modification de la cuticule et des couches cellulaires sous- jacentes ; le bord du sternite V, échancré à la hauteur de cette formation, constitue le sinus paragénital.

Le spermalège, qui peut être considéré comme une riposte adaptative, permet à la femelle de n’avoir qu’un seul site lésé pendant l’accouplement (Carayon, 1966, Siva-Jothy, 2006) et réduit les risques d’infection (Reinhardt et al., 2003) par certains agents pathogènes qui parviennent à rentrer par le site lésé (Reinhardt et al., 2005).

Le mésospermalège

Dans la partie située sous l’ectospermalège se trouve un organe mésodermique sacciforme permettant de stocker le sperme (fig. 53).

Figure 53 : Ectospermalège et mésospermalège (entourée de jaune) d’une femelle de Cimex lectularius gorgée (Pfiester et al., 2009) et schématisation de cette zone (Usinger, 1966)

Migration des spermatozoïdes #

Dans la parois des oviductes latéraux, se sont différenciées du côté externe, deux poches ovoïdes : les conceptacles séminaux (fig. 54).

Figure 54 : Les voies génitales et les conceptacles séminaux (cs.) vus en transparence sur le vivant, sans coloration, chez une femelle récemment inséminée par peu de spermatozoïdes, qui ne se trouvent encore que dans le conceptacle droit (Carayon, 1975). Plan de coupe sur 3 mm de long. Om : oviducte mésodermique ; cs : conceptacle

Lors de la copulation, le mâle transperce l’ectospermalège et injecte le sperme dans le tissu mésodermique ; les spermatozoïdes sont en partie phagocytés, mais une portion d’entre eux diffusent à travers le tissu dans la cavité hémocœlienne, d’où ils gagnent les conceptacles séminaux ; ils cheminent ensuite dans l’épaisseur des parois des oviductes, modifiées en microconduits tubulaires anastomosés, ou spermodes, pour aller féconder les œufs dans le vitellarium des follicules.

L’insémination traumatique est de ce fait caractérisée par la capacité des spermatozoïdes à atteindre les ovaires après une migration au cours de laquelle ils sont capables de traverser les tissus ou d’y progresser, et ce , sans forcément passer par la lumière des voies génitales ; en corollaire de ceci, les spermatozoïdes réalisent leur fusion avec les ovocytes à un stade précoce dans le vitellarium des ovarioles, et avant l’ovulation et la formation du chorion.

Sur la figure 55, l’abdomen est en vue dorsale, tergites enlevés ; les ovaires et l’oviducte de droite ont été enlevés pour simplifier les figures. L’exactitude de l’anatomie n’a pas été recherchée et par exemple la position de l’ectospermalège des Cimex est nettement plus postérieure en réalité. Les flèches blanches indiquent les points d’entrée du sperme dans l’ectospermalège.

Les flèches noires montrent son trajet dans l’organisme, qui emprunte chez les Cimex l’ectospermalège et le mésospermalège puis, à travers le lobe conducteur de celui-ci, l’hémocœle et enfin les conceptacles séminaux et la paroi des oviductes.

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